Театр сказки основали в 1944 году драматург Екатерина Черняк и актрисы Елена Гилоди и Ольга Ляндзберг.
Труппа получила помещение на Владимирском проспекте в 1956-м вместе с официальным статусом государственного, но зрительного зала там не было; театр давал спектакли по всему городу и много гастролировал. Только в середине 80-х благодаря директору театра и заслуженному артисту Георгию Тураеву у Кукольного театра сказки появилось свое здание на Московском проспекте, где театр расположен до сих пор. В фойе театра проводятся выставки, в зрительном зале установлены специальные детские кресла, в афише, помимо спектаклей, — творческие мастер-классы и лекции для детей, школьников и даже студентов. Репертуар состоит из произведений известных детских авторов, народных сказок, есть оригинальные интерпретации классики (например, «Федорино горе» Чуковского представляют как оперу-перформанс).